Строительство аэропорта велось с 1969 по 1976 годы. Однако, 15 апреля 1974 года, еще до полного завершения строительства, в Анапе приземлился первый рейсовый самолет «Ан-24Б». Этот дата и считается днем рождения авиапредприятия. Статус международного аэропорт получил в 1993 году. Первой иностранной авиакомпанией, которая начала сотрудничать с аэропортом стала Austrian Airlines.
После вхождения воздушной гавани в аэропортовый холдинг «Аэродинамика» в 2010 году прошла реконструкция аэродрома, что позволило снять ограничение на прием воздушных судов иностранного производства — таких как Airbus A319 и Boeing 737. В 2015 году началось строительство нового Терминала-1 внутренних авиалиний, и уже в июле 2017 года состоялось торжественное открытие нового аэровокзального комплекса площадью 12 тыс. кв. метров и пропускной способностью 600 пассажиров в час.
В мае 2019 года аэропорту Анапы присвоили имя легендарного летчика-испытателя, дважды Героя Советского Союза Владимира Коккинаки, а 25 июня 2020 года на привокзальной площади аэропорта был открыт его бюст.
В 2021 году началась модернизация Терминала-2 международных авиалиний, которая завершилась в 2023 году. В историческом здании аэропорта Анапа провели капремонт, который затронул все помещения для обслуживания пассажиров и специальные помещения для персонала, а также фасад здания. Пропускная способность терминала увеличилась с 80 до 160 пассажиров в час.
На данный момент продолжается благоустройство привокзальной площади и реализация проекта строительства пешеходных галерей от терминалов аэропорта до новой железнодорожной станции строящейся ж\д линии Аэропорт Анапа – Тамань Пассажирская – ст. Анапа
С 24 февраля 2022 года из-за спецоперации на Украине аэропорт Анапы закрыт для пассажирского авиасообщения.
